Phylogeographic and population genetic structure of bighorn sheep ( Ovis canadensis ) in North American deserts

Michael R Buchalski; Benjamin N Sacks; Daphne A Gille; Maria Cecilia T Penedo; Holly B Ernest; Scott A Morrison; Walter M Boyce

doi:10.1093/jmammal/gyw011

Phylogeographic and population genetic structure of bighorn sheep ( Ovis canadensis ) in North American deserts

J Mammal. 2016 Jun 9;97(3):823-838. doi: 10.1093/jmammal/gyw011. Epub 2016 Feb 16.

Authors

Michael R Buchalski^{1

2

3

4

5

6}, Benjamin N Sacks^{1

2

3

4

5

6}, Daphne A Gille^{1

2

3

4

5

6}, Maria Cecilia T Penedo^{1

2

3

4

5

6}, Holly B Ernest^{1

2

3

4

5

6}, Scott A Morrison^{1

2

3

4

5

6}, Walter M Boyce^{1

2

3

4

5

6}

Affiliations

¹ Wildlife Health Center, School of Veterinary Medicine, University of California , One Shields Avenue, Davis, CA 95616 , USA (MRB, WMB).
² Mammalian Ecology and Conservation Unit, Veterinary Genetics Laboratory and Department of Population Health and Reproduction, School of Veterinary Medicine, University of California , One Shields Avenue, Davis, CA 95616 , USA (BNS).
³ Wildlife and Ecology Unit, Veterinary Genetics Laboratory, School of Veterinary Medicine, University of California , One Shields Avenue, Davis, CA 95616 , USA (MRB, DAG, HBE).
⁴ Veterinary Genetics Laboratory, School of Veterinary Medicine, University of California , One Shields Avenue, Davis, CA 95616 , USA (MCTP).
⁵ Wildlife Genomics and Disease Ecology Laboratory, Department of Veterinary Sciences, University of Wyoming , 1000 E, University Avenue, Laramie, WY 82071 , USA (HBE).
⁶ The Nature Conservancy , 201 Mission St., San Francisco, CA 94105 , USA (SAM).

Abstract

Fossil data are ambiguous regarding the evolutionary origin of contemporary desert bighorn sheep ( Ovis canadensis subspecies). To address this uncertainty, we conducted phylogeographic and population genetic analyses on bighorn sheep subspecies found in southwestern North America. We analyzed 515 base pairs of mtDNA control region sequence and 39 microsatellites in 804 individuals from 58 locations. Phylogenetic analyses revealed 2 highly divergent clades concordant with Sierra Nevada ( O. c. sierrae ) and Rocky Mountain ( O. c. canadensis ) bighorn and showed that these 2 subspecies both diverged from desert bighorn prior to or during the Illinoian glaciation (~315-94 thousand years ago [kya]). Desert bighorn comprised several more recently diverged haplogroups concordant with the putative Nelson ( O. c. nelsoni ), Mexican ( O. c. mexicana ), and Peninsular ( O. c. cremnobates ) subspecies. Corresponding estimates of effective splitting times (~17-3 kya), and haplogroup ages (~85-72 kya) placed the most likely timeframe for divergence among desert bighorn subspecies somewhere within the last glacial maximum. Median-joining haplotype network and Bayesian skyline analyses both indicated that desert bighorn collectively comprised a historically large and haplotype-diverse population, which subsequently lost much of its diversity through demographic decline. Using microsatellite data, discriminant analysis of principle components (DAPC) and Bayesian clustering analyses both indicated genetic structure concordant with the geographic distribution of 3 desert subspecies. Likewise, microsatellite and mitochondrial-based F_ST comparisons revealed significant fixation indices among the desert bighorn genetic clusters. We conclude these desert subspecies represent ancient lineages likely descended from separate Pleistocene refugial populations and should therefore be managed as distinct taxa to preserve maximal biodiversity. Los datos de fósiles sobre el origen evolutivo de las ovejas del desierto ( Ovis canadensis subespecies) contemporáneas son ambiguos. Para dilucidar esta incertidumbre, llevamos a cabo análisis filogeográficos y de genética de poblaciones entre cinco subespecies de ovejas del suroccidente de Norteamérica. Analizamos 515 pb de secuencia de la región control del ADN mitocondrial y 39 microsatélites en 804 ovejas de 58 localidades. Los análisis filogenéticos revelaron 2 clados altamente divergentes concordantes con ovejas de la Sierra Nevada ( O. c. sierrae ) y de las Montañas Rocosas ( O. c. canadensis ), y demostraron que estas dos subespecies divergieron antes o durante la glaciación de Illinois (315,000-94,000 años). Las ovejas del desierto formaron varios haplogrupos recientemente derivados concordantes con las subespecies de Nelson ( O. c. nelsoni ), México ( O. c. mexicana ) y peninsular ( O. c. cremnobates ). Las estimaciones correspondientes al tiempo de separación efectiva (17,000-3,000 años) y edades de haplogrupos (85,000-72,000 años) son los plazos más probables para las divergencias entre subespecies de ovejas del desierto dentro de la última glaciación máxima. Análisis de redes de haplotipos de unión de medias y análisis bayesianos de líneas de horizonte indicaron que las ovejas del desierto formaron una población históricamente grande y diversa en términos de haplotipos, que luego perdieron gran parte de su diversidad a través de un descenso demográfico. Utilizando datos de microsatélites los análisis DAPC y TESS indicaron agrupamiento genético concordante con la distribución geográfica actual de las tres subespecies. Asimismo, comparaciones de F_ST con datos de microsatélites y mitocondriales revelaron índices de fijación significativos entre los grupos genéticos de ovejas del desierto. Concluimos que estas subespecies de ovejas del desierto representan linajes antiguos que probablemente descienden de poblaciones de distintos refugios del Pleistoceno, y que por lo tanto deben ser manejadas como taxones distintos para preservar su biodiversidad máxima.

Keywords: Ovis canadensis; desert bighorn sheep; desert southwest; divergence date; glacial refugia; haplotype; microsatellites; mtDNA; phylogeography; subspecies.