Long-term demographic and genetic effects of releasing captive-born individuals into the wild

Conserv Biol. 2019 Apr;33(2):377-388. doi: 10.1111/cobi.13217. Epub 2018 Dec 2.

Abstract

Because of continued habitat destruction and species extirpations, the need to use captive breeding for conservation purposes has been increasing steadily. However, the long-term demographic and genetic effects associated with releasing captive-born individuals with varied life histories into the wild remain largely unknown. To address this question, we developed forward-time, agent-based models for 4 species with long-running captive-breeding and release programs: coho salmon (Oncorhynchus kisutch), golden lion tamarin (Leontopithecus rosalia), western toad (Anaxyrus boreas), and Whooping Crane (Grus americana). We measured the effects of supplementation by comparing population size and neutral genetic diversity in supplemented populations to the same characteristics in unaltered populations 100 years after supplementation ended. Releasing even slightly less fit captive-born individuals to supplement wild populations typically resulted in reductions in population sizes and genetic diversity over the long term when the fitness reductions were heritable (i.e., due to genetic adaptation to captivity) and populations continued to be regulated by density-dependent mechanisms over time. Negative effects for species with longer life spans and lower rates of population replacement were smaller than for species with shorter life spans and higher rates of population replacement. Programs that released captive-born individuals over fewer years or that avoided breeding individuals with captive ancestry had smaller reductions in population size and genetic diversity over the long term. Relying on selection in the wild to remove individuals with reduced fitness mitigated some negative demographic effects, but at a substantial cost to neutral genetic diversity. Our results suggest that conservation-focused captive-breeding programs should take measures to prevent even small amounts of genetic adaptation to captivity, quantitatively determine the minimum number of captive-born individuals to release each year, and fully account for the interactions among genetic adaptation to captivity, population regulation, and life-history variation.

Efectos Genéticos y Demográficos a Largo Plazo de la Liberación de Individuos Nacidos en Cautiverio Resumen Debido a la continua destrucción de hábitats y a la extracción de especies, la necesidad de utilizar la reproducción en cautiverio con motivos de conservación ha aumentado constantemente. Sin embargo, los efectos genéticos y demográficos a largo plazo asociados con la liberación de individuos nacidos en cautiverio con historias de vida variadas permanecen en gran parte desconocidos. Para responder a la pregunta anterior desarrollamos modelos de tiempo futuro basados en agentes para cuatro especies con programas de reproducción en cautiverio y liberación con una larga duración: el salmón plateado (Oncorhynchus kisutch), la marmoseta dorada (Leontopithecus rosalia), el sapo occidental (Anaxyrus boreas), y la grulla trompetera (Grus americana). Medimos los efectos de la suplementación al comparar el tamaño poblacional y la diversidad genética neutra en las poblaciones suplementadas con las mismas características en poblaciones sin alteraciones 100 años después de la suplementación. La liberación de individuos criados en cautiverio con una mínima aptitud física como suplemento para las poblaciones silvestres resultó típicamente en la reducción del tamaño poblacional y de la diversidad genética a largo plazo cuando la reducción en la aptitud fue heredable (es decir, debido a la adaptación genética al cautiverio) y las poblaciones siguieron reguladas a lo largo del tiempo por los mecanismos dependientes de la densidad. Los efectos negativos para las especies con ciclos de vida mayores y tasas más bajas de reemplazo poblacional fueron menores que para aquellas especies con ciclos de vida más cortos y tasas más altas de reemplazo poblacional. Los programas que liberaron individuos criados en cautiverio durante menos años o que evitaron reproducir individuos con ascendencia en cautiverio tuvieron reducciones menores en el tamaño poblacional y en la diversidad genética a largo plazo. La dependencia de la selección silvestre para extirpar a los individuos con aptitud física reducida mitigó algunos efectos demográficos negativos, pero a un precio sustancial para la diversidad genética neutra. Nuestros resultados sugieren que los programas de reproducción en cautiverio enfocados en la conservación deberían tomar medidas para prevenir las más mínimas cantidades de adaptación genética al cautiverio, determinar cuantitativamente el número mínimo de individuos nacidos en cautiverio para liberar cada año, y compensar totalmente las interacciones entre la adaptación genética al cautiverio, la regulación poblacional, y la variación en historias de vida.

由于持续的栖息地破坏和物种灭绝, 出于物种保护目的进行圈养繁殖的需求一直在稳步增加。然而, 将有着不同生活史的圈养繁殖个体放归到野外所带来的长期的种群和遗传效应尚不得而知。为解决这个问题, 我们对银鲑鱼 (Oncorhynchus kisutch) , 金狮狨 (Leontopithecus rosalia) , 西部蟾蜍 (Anaxyrus boreas) 和美洲鹤 (Grus americana) 这四个有长期圈养繁殖和放归项目的物种, 设计了基于主体、具体前瞻性的模型。我们通过比较实施种群补充一百年后的补充种群与初始种群的种群大小和中性遗传多样性, 来评价种群补充的效果。放归适合度稍低的圈养繁殖个体来补充野生种群, 当适合度的降低可以遗传 (如由于对圈养条件的遗传适应) 时, 通常会导致种群大小和遗传多样性长期的下降, 且随着时间推移, 种群持续受到密度依赖机制的调控。寿命较长、种群更替率较低的物种受到的负面影响小于寿命短、种群更替快的物种。那些放归在较短年限中圈养繁殖的个体, 或避免有圈养血统的个体的放归项目, 从长期看来, 种群大小和遗传多样性下降得较少。依靠野外的选择来除去适合度降低的个体, 可以减轻一些负面的种群效应, 但同时会造成中性遗传多样性的巨大损失。我们的结果表明, 以种群保护为目标的圈养繁殖项目应采取措施来避免任何对圈养条件的遗传适应, 确定每年释放的圈养繁殖个体的最小数量, 并充分考虑对圈养条件的遗传适应、种群调节和生活史变异之间的相互作用。【翻译: 胡怡思; 审校: 聂永刚】.

Keywords: adaptación genética; artificial selection; captivity; cautiverio; domesticación; domestication; genetic adaptation; selección artificial; suplemento; supplementation; 人工选择; 圈养; 补充; 遗传适应; 驯化.

MeSH terms

  • Adaptation, Physiological
  • Breeding*
  • Conservation of Natural Resources*
  • Ecosystem
  • Genetic Variation
  • Population Density