Evolution of physiological performance capacities and environmental adaptation: insights from high-elevation deer mice (Peromyscus maniculatus)

J Mammal. 2019 May 23;100(3):910-922. doi: 10.1093/jmammal/gyy173.

Abstract

Analysis of variation in whole-animal performance can shed light on causal connections between specific traits, integrated physiological capacities, and Darwinian fitness. Here, we review and synthesize information on naturally occurring variation in physiological performance capacities and how it relates to environmental adaptation in deer mice (Peromyscus maniculatus). We discuss how evolved changes in aerobic exercise capacity and thermogenic capacity have contributed to adaptation to high elevations. Comparative work on deer mice at high and low elevations has revealed evolved differences in aerobic performance capacities in hypoxia. Highland deer mice have consistently higher aerobic performance capacities under hypoxia relative to lowland natives, consistent with the idea that it is beneficial to have a higher maximal metabolic rate (as measured by the maximal rate of O2 consumption, VO2max) in an environment characterized by lower air temperatures and lower O2 availability. Observed differences in aerobic performance capacities between highland and lowland deer mice stem from changes in numerous subordinate traits that alter the flux capacity of the O2-transport system, the oxidative capacity of tissue mitochondria, and the relationship between O2 consumption and ATP synthesis. Many such changes in physiological phenotype are associated with hypoxia-induced changes in gene expression. Research on natural variation in whole-animal performance forms a nexus between physiological ecology and evolutionary biology that requires insight into the natural history of the study species.

El análisis de la variación en el desempeño de un animal puede dilucidar las conexiones causales entre rasgos específicos, capacidades fisiológicas integradas y aptitud darwiniana. En este trabajo se revisan y sintetizan información sobre la variación natural de las capacidades de desempeño fisiológico y cómo se relacionan con la adaptación ambiental en ratones ciervos (Peromyscus maniculatus). Se discuten cómo los cambios evolutivos en la capacidad de ejercicio aeróbico y la capacidad termogénica contribuyen a la adaptación a grandes altitudes. Estudios comparativos de ratones ciervos de alta y baja altitud revelan diferencias evolutivas en la capacidad de desempeño aeróbico durante la hipoxia. Los nativos de las tierras altas tienen capacidades de desempeño aeróbico consistentemente más altas en estado de hipoxia que los nativos de las tierras bajas, lo que coincide con la idea de que es beneficioso tener una tasa metabólica máxima más alta (medida como la tasa máxima de consumo de O2, VO2max) en un ambiente caracterizado por menores temperaturas y menor disponibilidad de O2. Las diferencias observadas en la capacidad de desempeño aeróbico entre ratones ciervos de tierras altas y bajas, provienen de cambios en numerosos rasgos subordinados que alteran la capacidad de flujo del sistema de transporte de O2, la capacidad oxidativa de las mitocondrias y la relación entre el consumo de O2 y la síntesis de ATP. Muchos de estos cambios en el fenotipo fisiológico están asociados con los cambios en la expresión génica inducidos por la hipoxia. La investigación sobre la variación natural en el completo desempeño de los animales crea un nexo entre la ecología fisiológica y la biología evolutiva que requiere del conocimiento de la historia natural de las especies estudiadas.

Keywords: VO2max; adaptation; aerobic capacity; aerobic metabolism; elevation; fitness; high; hypoxia; physiological performance; thermogenic capacity.